Brøndbyernes Idrætsforening blev stiftet den 3. december 1964 ved en sammenslutning af fodboldklubberne Brøndbyøster Idrætsforening (stiftet den 10. oktober 1928) og Brøndbyvester Idrætsforening (stiftet den 1. februar 1909). Baggrunden for sammenslutningen var, at det daværende sogneråd ønskede en sammenslutning af idrætsforeningerne i kommunen. På dette tidspunkt havde foreningen adskillige idrætsgrene, som fodbold, håndbold, gymnastik, badminton osv. på programmet.

Fra starten satsede fodboldafdelingen på ungdommen. Ungdomsarbejdet har gennem årene altid haft og har fortsat en meget høj prioritet i klubben. Seniorafdelingen blev dog også styrket ved sammenslutningen og allerede i 1967 lykkedes det at vinde den sjællandske serie 1 og rykke op i Sjællandsserien. Fire år senere vandt klubben Sjællandsserien. I samme periode blev klubben opdelt efter de enkelte idrætsgrene. Fodboldklubben beholdt navnet og borgmester Kjeld Rasmussen blev dens første formand. I januar 1973 blev han afløst på denne post af Per Bjerregaard der var formand frem til 2013, hvor han blev afløst af Christian Barrett.

Ekslandsholdsspilleren Finn Laudrup blev spillende træner i 1973, men koncentrerede sig fra 1974 om at spille selv og var generalen på holdet, der indfriede klubbens første langsigtede mål: At blive divisionsklub. Senere fulgte oprykninger i 1977 og 1981. Dermed var det næste store mål nået: 1. division.

Det blev i de første tre sæsoner til ærefulde, men frustrerende 4. pladser lige uden for medaljerækken. Michael Laudrup blev på sin 18 års fødselsdag den 15. juni 1982 Brøndby IF's første A-landsholdsspiller.

Siden da har mere end 50 Brøndby-spillere optrådt på det danske og andre landes A-landshold. Det første Danmarksmesterskab blev vundet i 1985. Senere fulgte mesterskaber i 1987, 1988, 1990, 1991, 1996, 1997, 1998, 2002, 2005 og senest i 2021. Den danske landspokalturnering blev vundet af Brøndby IF i 1989, 1994,  1998, 2003, 2005, 2008 og 2018.

På den internationale arena har Brøndby IF slået sit navn fast som Danmarks stærkeste fodboldhold siden den første Europa Cup-kamp i efteråret 1986. Det er blevet til mere end 100 Europa Cup-kampe i de tre europæiske turneringer. Det bedste resultat er semifinalen i UEFA Cup'en i 1991, men også kvartfinalerne i 1987 i mesterholdenes Europa Cup og i 1997 i UEFA Cup'en har skabt respekt om klubben internationalt. De største enkeltresultater i denne sammenhæng er sejrene over Liverpool FC i 1995 og Karlsruher SC 1996. I 1998 lykkedes det så endelig for Brøndby IF at kvalificere sig til Champions League.

Brøndbyernes I.F. Fodbold A/S blev stiftet den 15. maj 1978 i forbindelse med indførelsen af professionel fodbold i Danmark, og selskabet blev i 1987 introduceret på Københavns Fondsbørs. Brøndby IF var hermed den anden fodboldvirksomhed i verden, der blev børsnoteret.

Resultaterne taler sit eget tydelige sprog. Det er lykkedes Brøndby IF at hjemføre det danske mesterskab 11 gange og pokaltrofæet 7 gange. Lægges til disse fornemme resultater den næsten uendelige række af Sjællands- Pokal- og Danmarksmesterskaber opnået af klubbens mange øvrige hold, så fremstår Brøndbyernes Idrætsforening som den klart mest fremgangsrige fodboldklub op gennem 70´erne, 80´erne og 90´erne. og ved begyndelsen af det 21. århundrede!